Depuis les abords de l'an mil, l'ensemble des villages installés dans les environs de l'actuelle Oñati était le fief de la famille Vela. En 1370, il passa à la lignée Alava des Guevara, comtes d'Oñate, par ordre du roi Enrique II. L'un de ces villages originels, celui qui entourait l'ermitage de Santa Marina, se développa plus vite que les autres, agrandissant son temple sous le patronage du comte.
Comme les seigneurs féodaux des autres latitudes, les Guévaras percevaient des taxes, rendaient justice et exécutaient leurs sentences, commandaient les troupes et élisaient les maires, le tout par droit de succession. Cette lignée humilia tellement les habitants d'Oñati qu'ils en vinrent à les appeler péjorativement les « txantxiku » ce qui signifiait les grenouilles à cause de toutes leurs servitudes féodales. Les Guevara se virent continuellement confrontés à l'opposition locale, menée par des hommes riches ou des nobles locaux qui tentèrent de se faire annexer par les confréries de Guipúzcoa ou d’Álava.
Pendant les guerres de Bandos, les Guevara étaient l'une des principales lignées gambiennes, ce qui fit que la plus grande partie des gentilshommes d'Oñati s’inscrivirent dans le camp adverse, les oñacino. En l'an 1388 les oñacinos provoquèrent une révolte sanglante qui tint en échec le Seigneur et sa troupe pendant plusieurs mois. Finalement ils conclurent un pacte par lequel les hidalgos pouvaient choisir le chef de la localité, bien que cette nomination devait être ratifiée par le comte. De toutes façons, la violence s'intensifia jusqu'à ce que, en 1448, les troupes de Guevara mettent le feu à Mondragón, cité voisine où les « vilains » avaient soutenu les gentilshommes locaux. Le Treizième seigneur d'Oñate eut l’habilité de soutenir les Rois Catholiques qui le nommèrent compte en 1481, renforçant ainsi son pouvoir sur la ville.
En 1534, l'oñatiarra Rodrigo Mercado de Zuazola, qui avait été conseiller des Rois catholiques et ami du cardinal Cisneros, décida de fonder une université dans sa ville natale, entamant le processus ardu des autorisations et des donations. En 1542, alors qu'il était évêque d'Ávila, il commença les travaux de construction qui ne termineraient en 1545, lorsqu'il remit le patronage de la nouvelle Université Sancti Spiritus d'Oñati à l'empereur Charles V et à ses descendants. Le conseil formé par les voisins d'Oñati contribua à financer les travaux et pendant des siècles contribua aux frais des chaires.
Le 29 août 1839, le généralissime Espartero et le général Carlist Maroto signèrent un accord de paix dans le palais de Lazarraga qui entrerait en vigueur quelques jours plus tard à Bergara, et qui allait faire partie de l'histoire d'Oñati.
La visite de Oñati peut signifier une matinée passée à explorer ses rues magnifiques et monumentales. L'après-midi peut être consacré à l'étonnant Santuario de Arantzazu; situé dans le Parc Naturel d’ Aizkorri. Oñate est le point de départ parfait pour profiter de nombreuses possibilités de randonnée dans cette zone naturelle. La bonne gastronomie de la région et les endroits où passer la nuit, vous sont indiquoés dans notre page spécialisée Dormir et manger à Oñati.